Après la découverte des virus géants, J.M. Claverie a fortement promu l’idée selon laquelle il existait une confusion entre les virus et leurs particules de propagation, les virions. Il proposait alors de considérer plutôt le stade intra-cellulaire des virus comme leur stade caractéristique, plus représentatif de leur complexité réelle. Les auteurs de cette revue tentent tout d’abord de généraliser cette idée en proposant une nouvelle vision et de nouvelles définitions. Il explorent ensuite les perspectives ouvertes par leurs propositions dans le cadre des débats entourant l’origine des virus.

Les auteurs commence par observer qu’une partie importante des infections virales s’accompagne d’un véritable détournement des cellules-hôtes. Cette transformation de la cellule, sous contrôle des gènes viraux, est souvent si profonde et complexe qu’il devient difficile d’en distinguer les composantes virales et cellulaires. Le terme de « virocellule » est alors proposé pour décrire cette cellule transformée, dédiée à la production de virions. Cette unité d’étude nouvellement définie permet aux auteurs d’imaginer un scénario d’apparition des virus dans lequel les premiers gènes viraux aurait évolué au sein de cellules, et « appris » à les détourner avant d’acquérir une capacité à la propagation. Les virus seraient ainsi, à l’origine, des gènes cellulaires ayant acquis la capacité à transformer leur cellule d’origine en une « virocellule » afin d’optimiser leur propre réplication. Au cours de leur évolution, ces « génomes viraux » auraient acquis les gènes nécessaires à la production de virions, et commencé à se transmettre de « virocellule » à cellule.

Les auteurs proposent que les événements d’acquisition de capsides aient été multiples, et aient mené à l’apparition de plusieurs lignées virales indépendantes. Ces événements seraient très anciens et pré-dateraient l’apparition du plus ancien ancêtre commun à tous les organismes cellulaires (LUCA). Il existe en effet plusieurs lignées de virus que l’on peut discriminer sur la base de leurs gènes de capsides, et l’origine évolutive de ce gènes a été datée par d’autres auteurs à une période antérieure à LUCA. Cela expliquerait que les virus soient génétiquement si différents des cellules actuelles : ils seraient les descendants d'éléments génétiques de lignées cellulaires ancestrales, aujourd’hui disparues. Il s’agirait alors de se demander, selon les auteurs, si toutes les apparitions des virus ont vraiment eu lieu à cette période ou si ce phénomène à également pu avoir lieu plus récemment.

Il s’agit également de s’interroger sur l’origine évolutive des gènes permettant la production de capsides et la formation de virions. Les auteurs s’appuient alors sur l’existence, dans le monde cellulaire, de structures rappelant les capsides les plus simples. Par exemple, les carboxysomes des bactéries, de petits compartiments protéiques assurant certaines fonctions cellulaires, auraient pu être récupérés par les virus pour assurer une fonction de propagation. Ils se seraient ensuite diversifiés (souvent en se complexifiant), jusqu’à mener à la diversité actuelle. Les auteurs ne font ici qu’envisager des candidats probables, car il n’existe aucune preuve de lien évolutif entre ces structures et les capsides des virus. De plus, comme les auteurs l’expliquent, toutes les structures cellulaires proposées pourraient être le résultat d’une transition inverse, dans laquelle des gènes viraux auraient été acquis par des cellules.

Brève histoire du concept de virus
Historiquement, les virus sont considérés comme des formes intermédiaires entre les minéraux et les cellules vivantes. Il est apparu que les virus assimilés aux virions étaient des produits cellulaires. Mais il se trouve que les virions sont très différents de toute forme de cellule, donc l’hypothèse régressive (l'idée que le parasitisme a déclenché la réduction évolutive des cellules vers les virus) a été rejetée. Se pose donc la question de l’origine des virus. Pendant des années, les virus ont été associés à leurs virions. Après la découverte de l’ADN, les scientifiques se sont concentrés sur le matériel génétique pour comprendre l’origine des virus. La découverte des provirus et des prophages a suggéré à plusieurs biologistes que les virus proviendraient d’une portion du génome cellulaire qui est devenue indépendante et infectieuse (The escape hypothesis). Cette division à fait apparaitre deux volets de cette hypothèse : les Bactériophages proviendrait des génomes procaryotes tandis que les virus proviendraient des génomes eucaryotes. Ainsi, les virus ont-ils tout d’abord été définis par leur génome et ensuite par l’acquisition d’une capside.
Nouveaux concepts et définitions des virus
Après la découverte des Mimivirus et le séquençage de leur génome, le débat sur l’origine des virus a été réouvert. Impressionné par la taille des Mimivirus, Claverie a fortement critiqué la confusion entre virus et virion et a suggéré que l’on considère les usines virales comme la forme réelle des virus. Pour généraliser cette idée, Forterre a récemment proposé un nouveau terme : "virocellule", désignant une cellule infectée produisant des virions. Pour produire des virions, la virocellule utilise les composants de la ribocellule (cellules produisant des ribosomes) morte et du génome virale. Les virus peuvent aussi vivre en symbiose avec leur hôte. Ainsi la ribocellule produisant des virions resterait ainsi capable de se diviser et on peut donc parler de « ribovirocellule ». Ces observations mènent ainsi à la conclusion que les virus sont des organismes vivants dont le cycle de vie passe par différents stades. De plus, les génomes viraux codent pour une protéine MCP (major capsid protein) responsable de la dissémination du génome en produisant des virions.
Quand les virus sont-ils apparus pour la première fois ?
Depuis que les virocellules et les MCP sont les marqueurs des virus, les vrais virus ne peuvent pas être apparus avant les ribocellules (donc pas avant les ribosomes). Cela réfute l’hypothèse « virus first », selon laquelle les virus sont apparus avant les cellules ou dériveraient de proto-cellules. Il a donc été suggéré de distinguer deux âges dans le monde des ARN pour séparer les stades de vie avant et après l’invention des ribosomes. Ainsi les virus modernes seraient originaires du stade de vie après l’apparition des ribosomes et donc après l’émergence des protéines suffisamment complexes pour former des virions. Il serait donc légitime de considérer les premiers virus comme étant très simples et ayant des capacités limitées. Ce serait le cas par exemple des virus satellites qui représenteraient un bel exemple des premiers virus. En accord avec ce scenario, l’origine des premiers virus serait donc reliée avec l’apparition des protéines de capsides qui ont acquis la capacité d’empaqueter leurs propres gènes. Il est apparu que les ribovirocellules seraient apparues avant les virocellules car la transformation en virocellule pourrait être due à l’utilisation des ressources de la ribocellule et à l’acquisition de toxines. Les auteurs affirment ainsi que la ribovirocellule et la virocellule sont apparues avant l’émergence de LUCA (ancêtre commun aux ribocellules) car on sait que les virus infectent les trois grands domaines de la vie.

Cette revue nous donne un large aperçu de l'hypothèse d'évasion et met en relation plusieurs études menées dans ce domaine. Néanmoins, je trouve dommage le fait que les auteurs décident de ne pas parler volontairement de certains points tels que le fait que les virus pourraient avoir été précédés dans le premier âge du monde de l'ARN par des "protovirus" à ARN emballés dans des vésicules lipidiques (Jalasvuori et Bamford 2008). Mais les auteurs essaient de définir les virus et de les différencier de leurs virions. Ils essaient aussi de situer l'émergence des virus et ils apportent les arguments pour situer cette émergence au niveau de l'évolution et estimer le nombre de fois où elle a eu lieu. La revue est bien détaillée mais la plupart des sources citées sont celles des auteurs de la revue eux-mêmes.

Les auteurs de cet article sont au fait des évolutions épistémologiques récentes liées au monde viral. Ils sont donc très rigoureux du point de vue des termes utilisés. Ils discutent de façon étayée et honnête la plupart des limites de leur proposition.

Cette revue développe la plus part des aspects liés à l'hypothèse d'évasion et essaie d'en fournir une nouvelle version. Elle réfute par là même l'hypothèse de "virus first", en érigeant les virocellules et les MCP comme marqueurs des virus ce qui impliquerait que les vrais virus ne peuvent pas être apparus avant les ribocellules (donc pas avant les ribosomes). Ils évoquent aussi brièvement l’hypothèse selon laquelle les virus proviendraient d’une extrême régression des anciennes cellules parasitaires.

Dans la droite ligne des travaux publiés dans la dernière décennie, cet article vise à réformer la vision scientifique des virus. Les auteurs synthétisent de nombreux points de vue récents pour proposer, selon leurs propres termes, une « hypothèse par échappée moderne ». Selon cette dernière, les premiers gènes viraux capables de détournement cellulaire auraient évolué au sein-même de cellules anciennes. L’acquisition secondaire d’une capacité à produire des virions aurait alors mené à l’apparition des virus tels que nous les connaissons. Les modalités de cette acquisition deviendraient ainsi la principale inconnue concernant l’apparition des virus, qu’il s’agirait d’adresser dans les recherches futures.

La proposition des auteurs va dans le sens de l’hypothèse par échappée, dont ils proposent une extension.

Les deux auteurs sont des acteurs clefs des débats entourant l’évolution des virus, leur article est donc bien documenté et réfléchi autour des problématiques les plus récentes.