Human-mediated hybridization is a leading cause of biodiversity loss worldwide. How hybridization affects fitness and what level of hybridization is permissible pose difficult conservation questions with little empirical information to guide policy and management decisions. This is particularly true for salmonids, where widespread introgression among non-native and native taxa has often created hybrid swarms over extensive geographical areas resulting in genomic extinction. Here, we used parentage analysis with multilocus microsatellite markers to measure how varying levels of genetic introgression with non-native rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) affect reproductive success (number of offspring per adult) of native westslope cutthroat trout (Oncorhynchus clarkii lewisi) in the wild. Small amounts of hybridization markedly reduced fitness of male and female trout, with reproductive success sharply declining by approximately 50 per cent, with only 20 per cent admixture. Despite apparent fitness costs, our data suggest that hybridization may spread due to relatively high reproductive success of first-generation hybrids and high reproductive success of a few males with high levels of admixture. This outbreeding depression suggests that even low levels of admixture may have negative effects on fitness in the wild and that policies protecting hybridized populations may need reconsideration.
Titre de l'article
L'hybridation réduit rapidement la fitness d'une population de truites indigènes dans la nature
L'hybridation réduit rapidement la fitness d'une population de truites indigènes dans la nature
Introduction à l'article
L'hybridation et l'introgression génétique avec des taxons exotiques est l'une des plus grandes menaces auxquelles sont confrontées les espèces indigènes. Pour les salmonidés, l'introgression de taxons non indigènes a remplacé les espèces natives dans de vastes zones de leur aire de répartition naturelle. Par ex., la truite arc-en-ciel (Oncorhynchus mykiss) est une espèce largement introduite dans le monde et produit une descendance fertile lorsqu'elle est croisée avec la truite fardée (O. clarkii). La dépression hybride, du fait de la rupture de complexes de gènes co-adaptés et de la perturbation des adaptations locales, est l'une des conséquences majeures de cette hybridation. Les croisements entre les truites fardées du versant ouest (O. c. lewisi) et les truites arc-en-ciel illustrent bien ces problèmes dus à l'hybridation interspécifique. Les populations indigènes persistent maintenant dans moins de 10% de leur aire de répartition historique et leur durabilité à long terme est incertaine.
L'hybridation et l'introgression génétique avec des taxons exotiques est l'une des plus grandes menaces auxquelles sont confrontées les espèces indigènes. Pour les salmonidés, l'introgression de taxons non indigènes a remplacé les espèces natives dans de vastes zones de leur aire de répartition naturelle. Par ex., la truite arc-en-ciel (Oncorhynchus mykiss) est une espèce largement introduite dans le monde et produit une descendance fertile lorsqu'elle est croisée avec la truite fardée (O. clarkii). La dépression hybride, du fait de la rupture de complexes de gènes co-adaptés et de la perturbation des adaptations locales, est l'une des conséquences majeures de cette hybridation. Les croisements entre les truites fardées du versant ouest (O. c. lewisi) et les truites arc-en-ciel illustrent bien ces problèmes dus à l'hybridation interspécifique. Les populations indigènes persistent maintenant dans moins de 10% de leur aire de répartition historique et leur durabilité à long terme est incertaine.
Expériences de l'article
Cette étude vise à décrire comment différents niveaux de mélange affectent le succès reproducteur des truites indigènes du versant ouest (O. c. lewisi) dans la nature. Tout d'abord, 185 adultes reproducteurs (61 femelles et 124 mâles) ainsi que 648 juvéniles ont été échantillonnés entre 2003 et 2007. Tous les poissons ont été génotypés et 16 microsatellites ont été utilisés afin d'analyser les relations de parenté. Ensuite, la proportion de mélange avec la truite arc-en-ciel a été estimée à l'aide de 8 microsatellites diagnostiques. À partir de l'analyse des relations de parenté, les juvéniles ont pu être associés à une mère, à un père ou bien aux deux parents. Le succès reproducteur a été mesuré comme étant le nombre de descendants par parent pour chaque année de reproduction. Les effets fixes de la proportion de mélange avec la truite arc-en-ciel, du sexe, de la taille du poisson et de l'année sur le succès reproducteur ont été évalués à l'aide de modèles linéaires généralisés mixtes (GLMM).
Cette étude vise à décrire comment différents niveaux de mélange affectent le succès reproducteur des truites indigènes du versant ouest (O. c. lewisi) dans la nature. Tout d'abord, 185 adultes reproducteurs (61 femelles et 124 mâles) ainsi que 648 juvéniles ont été échantillonnés entre 2003 et 2007. Tous les poissons ont été génotypés et 16 microsatellites ont été utilisés afin d'analyser les relations de parenté. Ensuite, la proportion de mélange avec la truite arc-en-ciel a été estimée à l'aide de 8 microsatellites diagnostiques. À partir de l'analyse des relations de parenté, les juvéniles ont pu être associés à une mère, à un père ou bien aux deux parents. Le succès reproducteur a été mesuré comme étant le nombre de descendants par parent pour chaque année de reproduction. Les effets fixes de la proportion de mélange avec la truite arc-en-ciel, du sexe, de la taille du poisson et de l'année sur le succès reproducteur ont été évalués à l'aide de modèles linéaires généralisés mixtes (GLMM).
Résultats de l'article
Le GLMM a montré que la proportion de mélange avec la truite arc-en-ciel avait un effet négatif important sur le succès reproducteur des mâles et des femelles hybrides au delà de la première génération. En effet, les résultats mettent en évidence une diminution du nombre de descendants avec l'augmentation des niveaux d'introgression. Notons tout de même que deux mâles hybrides (44% et 75% de mélange) ont produit un nombre élevé de jeunes. Ces observations indiquent que quelques mâles possédant une forte proportion de gènes de truite arc-en-ciel et un succès reproducteur élevé favorisent probablement la propagation de l'hybridation. De plus, les résultats ont montré que le succès reproducteur des hybrides mâles et femelles de première génération (F1) était relativement élevé et similaire à celui des truites fardées non hybrides. Cela peut s'expliquer par le fait que les hybrides F1 présentent un maximum de variation génétique et possède un génome haploïde intact de l'espèce parentale.
Le GLMM a montré que la proportion de mélange avec la truite arc-en-ciel avait un effet négatif important sur le succès reproducteur des mâles et des femelles hybrides au delà de la première génération. En effet, les résultats mettent en évidence une diminution du nombre de descendants avec l'augmentation des niveaux d'introgression. Notons tout de même que deux mâles hybrides (44% et 75% de mélange) ont produit un nombre élevé de jeunes. Ces observations indiquent que quelques mâles possédant une forte proportion de gènes de truite arc-en-ciel et un succès reproducteur élevé favorisent probablement la propagation de l'hybridation. De plus, les résultats ont montré que le succès reproducteur des hybrides mâles et femelles de première génération (F1) était relativement élevé et similaire à celui des truites fardées non hybrides. Cela peut s'expliquer par le fait que les hybrides F1 présentent un maximum de variation génétique et possède un génome haploïde intact de l'espèce parentale.
Rigueur de l'article
Cet article se base sur des analyses génétiques et statistiques rigoureuses. En revanche, les résultats ne permettent pas de répondre à certaines questions pourtant importantes. Tout d'abord, la méthode ne permet pas d'identifier les stades de vie au cours desquels se déroule la dépression hybride et les effets possibles de l'environnement n'ont pas été testés. Ensuite, les mécanismes génétiques entraînant la baisse du succès reproducteur n'ont également pas été étudiés. En effet, l'hybridation peut réduire la fitness en introduisant, dans une population, des allèles mal adaptés à l'environnement local ou en perturbant des complexes géniques co-adaptés. Enfin, il serait intéressant d'analyser l'évolution des populations de truites hybrides. Si la sélection est suffisamment forte, cela permettrait d'éliminer les allèles délétères des populations hybrides ou encore de sélectionner des combinaisons d'allèles de truites arc-en-ciel et de truites fardées pouvant améliorer la fitness.
Cet article se base sur des analyses génétiques et statistiques rigoureuses. En revanche, les résultats ne permettent pas de répondre à certaines questions pourtant importantes. Tout d'abord, la méthode ne permet pas d'identifier les stades de vie au cours desquels se déroule la dépression hybride et les effets possibles de l'environnement n'ont pas été testés. Ensuite, les mécanismes génétiques entraînant la baisse du succès reproducteur n'ont également pas été étudiés. En effet, l'hybridation peut réduire la fitness en introduisant, dans une population, des allèles mal adaptés à l'environnement local ou en perturbant des complexes géniques co-adaptés. Enfin, il serait intéressant d'analyser l'évolution des populations de truites hybrides. Si la sélection est suffisamment forte, cela permettrait d'éliminer les allèles délétères des populations hybrides ou encore de sélectionner des combinaisons d'allèles de truites arc-en-ciel et de truites fardées pouvant améliorer la fitness.
Ce que cet article apporte au débat
Les résultats mettent en évidence que de petites quantités de mélange génétique non indigène pourraient avoir des effets négatifs sur la fitness de la truite fardée du versant ouest et que les programmes de conservation ainsi que les politiques visant à protéger les populations hybrides devraient nécessiter un réexamen. En effet, les données de cet article montrent que le succès reproducteur peut décliner rapidement lorsque des espèces, auparavant allopatriques, (c.a.d. pas d'échange génétique car les aires de répartition sont différentes) se croisent. Les auteurs soulignent que la protection des poissons, même avec de faibles niveaux d'admixture, faciliterait l'expansion de l'hybridation et que les populations de truites fardées non hybrides pourraient donc continuer de disparaître si cette hybridation à médiation humaine n'est pas stoppée rapidement. Concernant la controverse, cette étude montre alors l'impact négatif que peut avoir l'hybridation sur les populations naturelles.
Les résultats mettent en évidence que de petites quantités de mélange génétique non indigène pourraient avoir des effets négatifs sur la fitness de la truite fardée du versant ouest et que les programmes de conservation ainsi que les politiques visant à protéger les populations hybrides devraient nécessiter un réexamen. En effet, les données de cet article montrent que le succès reproducteur peut décliner rapidement lorsque des espèces, auparavant allopatriques, (c.a.d. pas d'échange génétique car les aires de répartition sont différentes) se croisent. Les auteurs soulignent que la protection des poissons, même avec de faibles niveaux d'admixture, faciliterait l'expansion de l'hybridation et que les populations de truites fardées non hybrides pourraient donc continuer de disparaître si cette hybridation à médiation humaine n'est pas stoppée rapidement. Concernant la controverse, cette étude montre alors l'impact négatif que peut avoir l'hybridation sur les populations naturelles.
Remarques sur l'article
Le terme d'introgression désigne le transfert de gènes d'une population à une autre après hybridation et croisements backcross répétés (c.a.d. invasion de matériel génétique étranger dans un génome). Il arrive donc souvent que l'introgression se poursuive jusqu'à la perte du génome de l'espèce indigène.
Autre remarque, cet article présente un paradoxe : l'introgression réduit la fitness mais celle-ci progresse tout de même lorsque la truite arc-en-ciel est introduite dans l'habitat de la truite fardée. Cela peut être dû à la fitness relativement élevée des hybrides F1 et de quelques mâles au delà de la première génération. L'efficacité de la sélection peut donc être réduite vis-à-vis des génotypes hybrides. Ensuite, étape par étape, l'hybridation se répand en amont dans le système via une invasion continent-île. De plus, il apparaît que les hybrides ont des taux de parasites supérieurs à ceux de la truite fardée non hybride, ce qui peut favoriser davantage la propagation de l'hybridation.
Le terme d'introgression désigne le transfert de gènes d'une population à une autre après hybridation et croisements backcross répétés (c.a.d. invasion de matériel génétique étranger dans un génome). Il arrive donc souvent que l'introgression se poursuive jusqu'à la perte du génome de l'espèce indigène.
Autre remarque, cet article présente un paradoxe : l'introgression réduit la fitness mais celle-ci progresse tout de même lorsque la truite arc-en-ciel est introduite dans l'habitat de la truite fardée. Cela peut être dû à la fitness relativement élevée des hybrides F1 et de quelques mâles au delà de la première génération. L'efficacité de la sélection peut donc être réduite vis-à-vis des génotypes hybrides. Ensuite, étape par étape, l'hybridation se répand en amont dans le système via une invasion continent-île. De plus, il apparaît que les hybrides ont des taux de parasites supérieurs à ceux de la truite fardée non hybride, ce qui peut favoriser davantage la propagation de l'hybridation.
Figure
Graphiques à bulles du nombre moyen de descendants par mâle (a) et par femelle (b) en fonction de la proportion de mélange de truite arc-en-ciel. La valeur moyenne pour les hybrides de première génération (16 mâles et 14 femelles) est représentée par un triangle, mais ces points ne sont pas inclus dans la régression. (Muhlfeld et al. 2009)
Graphiques à bulles du nombre moyen de descendants par mâle (a) et par femelle (b) en fonction de la proportion de mélange de truite arc-en-ciel. La valeur moyenne pour les hybrides de première génération (16 mâles et 14 femelles) est représentée par un triangle, mais ces points ne sont pas inclus dans la régression. (Muhlfeld et al. 2009)
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