Facteurs biologiques importants en interaction déterminants pour la réussite d'une oprération de sauvetage génétique. Extrait et modifié de Tallmon et al. (2004)
Introduction
Ces dernières décennies, la biodiversité fait face à de nombreuses épreuves. Entre autres, l’anthropisation croissante des milieux et le réchauffement global de la planète provoquent des fragmentations d’habitat en masse, et par conséquent une fragmentation des populations (Haddad et al., 2015; Keleher et Rahel 1996; Rahel et al., 1996; Mora et al., 2007). La combinaison de ces évènements entraîne donc la réduction de la taille des populations ainsi qu’une diminution de la diversité génétique (Spielman et al., 2004), ce qui les rend plus vulnérables au risque d’extinction locale. Si ces petites populations sont très exposées au risque d’extinction, c’est d’abord à cause de l’effet accru de la dérive génétique (des allèles délétères ont plus de chance de se fixer dans la population suite à la disparition “par le hasard” des porteurs d’allèles sains), mais également à cause de la dépression de consanguinité (Frankham, 1995; Saccheri et al., 1998) : dans les petites populations, l’effectif efficace (c’est à dire la proportion de la population qui se reproduit activement) est faible, les accouplements se font donc entre apparentés proches (cousins, frères, ou même père/fille ou mère/fils). De cette manière, la dépression de consanguinité est la diminution de la valeur sélective ou fitness (capacité à survivre et à accéder à la reproduction, ou succès reproducteur) des descendants issus de parents apparentés par rapport aux descendants de parents non apparentés. Elle est due à un phénomène simple : des allèles délétères récessifs (auparavant non exprimés chez les hétérozygotes dans une population non consanguine) se retrouvent à l’état homozygote, et donc exprimés dans une population consanguine. Un individu consanguin peut alors, par exemple, être porteur de déformations osseuses qui peuvent compromettre dans une certaine mesure ses déplacements, la manière dont il peut chasser, etc… (Räikkönen et al, 2009).
Le rétablissement du flux de gènes, et donc l’introduction de nouveaux gènes (via immigration par exemple) dans une telle population peut permettre d’apaiser le fardeau génétique lié à la dépression d’hybridation en apportant une nouvelle diversité génétique pour masquer les allèles récessifs délétères. C’est l’effet “sauvetage génétique” (Frankham, 2015; Kelley et al., 2019; Tallmon et al., 2004; Whiteley et al., 2015). Lorsque nous emploierons le terme “sauvetage génétique” dans cette synthèse, nous ferons référence à la stratégie de sauvetage génétique qui consiste à introduire volontairement de nouveaux individus et donc de nouveaux gènes dans une population afin de la rétablir. Cependant, si cette stratégie semble prometteuse, elle n’est que peu utilisée (Frankham et al., 2017) car assez discutée dans le monde scientifique à cause des implications encore mal connues qu’elle pourrait avoir à long terme.
Dans cette synthèse, nous établissons un tour d’horizon de la bibliographie à ce sujet en exposant les bénéfices d’une telle stratégie pour les populations en déclin avant d’en énoncer les risques ainsi que les paramètres et recommandations à prendre en compte lors d’une opération de réintroduction.
I - Pourquoi le sauvetage génétique, et quels résultats?
Le sauvetage génétique repose sur l’introduction d’individus étrangers dans une population en déclin et donc sur le rétablissement d’un flux de gènes (Frankham, 2015; Hedrick et al., 2014; Tallmon et al., 2004; Whiteley et al., 2015). Sa force réside non seulement en l’augmentation de la taille efficace de la population, mais en plus en l’apport de nouveaux allèles, améliorant de ce fait la diversité génétique et l’hétérozygotie, ce qui permet de masquer les allèles délétères récessifs s’exprimant à l’état homozygote. Les résultats de plusieurs études de cas viennent soutenir l’efficacité de cette stratégie. Ainsi, le sauvetage génétique semble avoir entraîné l’augmentation de la richesse allélique de la population, l’amélioration du succès reproducteur et une longévité accrue pour les descendants hybrides chez le mouflon canadien (Ovis canadensis) du National Bison Range Refuge (Montana, Etats Unis) (Hogg et al., 2006). Une autre opération de réintroduction dans une population de renards polaires (Vulpes lagopus) a également provoqué l’augmentation de la richesse allélique de 41%, une conséquente réduction du coefficient de consanguinité, une meilleure survie juvénile et un meilleur succès reproducteur chez les descendants hybrides (Hasselgren et al., 2018). Un autre exemple chez la renoncule Ranunculus reptans montre des effets positifs de l’hybridation sur de petites populations locales avec une augmentation de fitness maintenue jusqu’en deuxième génération (F2) (Willi et al., 2007) et une méta analyse a suggéré que les bénéfices pouvaient s’étendre au moins jusqu’à la troisième génération (F3) (Frankham, 2016).
Si ces études montrent des résultats prometteurs pour l’utilisation du sauvetage génétique en biologie de la conservation, il est important de penser sur la durée. Les bénéfices directs sur les premières générations peuvent s’atténuer dans les générations d’après voire s’inverser. En effet, des interactions (épistasie) positives entre gènes à plusieurs locus peuvent être cassées par recombinaison dans les générations suivantes (voir revue de Tallmon et al., 2004). Plus il y aura de générations, plus il y aura de recombinaison, et donc plus de probabilité de briser des interactions positives. S’il s’avère que ces associations de gènes étaient adaptatives, les recombinaisons peuvent avoir des effets néfastes sur la population receveuse. Par exemple une étude expérimentale chez la primevère Primula vulgaris a révélé une baisse de valeur sélective suite à une hybridation entre deux populations (Barmentlo et al., 2018) de même que chez le lotus Lotus scorparius (Zajitschek et al., 2009). Mais l'occurrence d’une éventuelle dépression d’hybridation est largement sous estimée par la plupart des études à cause du manque de données sur les générations ultérieures (Waller, 2015), ce qui constitue un gros frein à l’utilisation du sauvetage génétique. Il est alors nécessaire de comprendre et de considérer les paramètres qui influent cette dépression d’hybridation afin de mener au mieux les opérations de sauvetage génétique.
II - Paramètres impactant la réussite d’une opération de sauvetage génétique :
Si le principe du sauvetage génétique est simple à comprendre, il est très complexe dans ses tenants et aboutissants, et fait entrer en jeu un nombre conséquent de paramètres à considérer.
Considérations générales
Le but du sauvetage génétique est d’assurer la survie d’une population en en améliorant la croissance et la démographie, qui vont être impactées différentiellement selon le sexe et le nombre d’individus introduits. Une immigration trop importante peut entraîner la dilution des gènes adaptés des individus résidents (gene swamping) (Whiteley et al., 2015) et donc conduire à une population maladaptée à son milieu. Le sexe des individus introduit a également son importance puisque que l’introduction d’un mâle va permettre la fécondation de nombreuses femelles tandis que l’introduction d’une femelle n'apporte que quelques individus de plus à la population.
Considérations contexte - dépendantes
Toutes les populations en danger n’ont pas les mêmes paramètres, les mêmes fonctionnements ou encore la même histoire et c’est pour cela qu’il est nécessaire de bien connaître la population ciblée (Hedrick et Garcia-Dorado, 2017). Par exemple, si une population est très petite, l’introduction d’une femelle sera bénéfique par l’apport d’une nouvelle lignée mitochondriale (Zajitschek et al., 2009; Havird et al, 2016). Le sexe introduit est à réfléchir également selon le système de dominance : dans les populations avec une structure hiérarchique solide et des infanticides récurrents, l’immigration d’un mâle pourra avoir un impact négatif (Hedrick et Kalinowski, 2000; Tallmon et al., 2004). Un des points les plus importants est sans doute la provenance des individus à introduire. En effet, l’idée est d’améliorer la diversité génétique. Seulement, si l’éloignement génétique est trop grand entre la population source et la population cible, il y a de grandes chances pour que l’hybridation n’ait pas les effets escomptés ou n’ait tout simplement pas lieu. Ainsi, il est primordial de choisir une population source qui connaît sensiblement les mêmes conditions environnementales que la population cible, et de réaliser des études génétiques préalables afin de ne pas introduire d’allèles maladaptés et créer une dépression d’hybridation (Hedrick, 2001). Certaines études de cas ont notamment montré que le choix d’individus d’élevage pouvait avoir des conséquences néfastes sur les populations sauvages (Blanchet et al., 2008; Lynch et O’Hely, 2001). L’éloignement génétique peut également constituer une barrière à l’hybridation, notamment sur le plan de la sélection sexuelle avec une préférence femelle pour les mâles locaux plutôt que pour les mâles immigrants, qui peut être due à des différences comportementales ou physiques (Havird et al., 2016; Blanchet et al., 2008).
Mais il ne suffit pas de gérer au mieux une opération d’introduction en prenant en compte tous les paramètres dont nous avons discuté. En effet, un sauvetage génétique réussi ne le restera pas longtemps si les problèmes qui ont impacté la population en premier lieu ne sont pas résolus. Il est donc très important de connaître l’origine du déclin de la population, qui se trouve souvent dans la maladie, la chasse intensive (de l’espèce étudiée ou de ses proies) la fragmentation des habitats par l’humain ou encore le réchauffement climatique ( Räikkönen et al., 2009; Hedrick et al., 2014) : rétablir un environnement stable et viable est donc nécessaire en plus de l’effort d’apport de diversité considéré par la stratégie de sauvetage génétique.
Conclusion
Pour conclure, bien que les effets bénéfiques du sauvetage génétique dans certaines populations soient indéniables, cette pratique n’a pas été assez étudiée notamment au niveau de ses effets sur le long terme, de sorte que ses avantages globaux dans les populations sont toujours méconnus. Il est donc impossible d’affirmer que le sauvetage génétique est une solution à long terme pour tous les cas de figure. Il s’agit d’une méthode qui doit être utilisée avec prudence et considération d’un grand nombre de paramètres (mécanismes génétiques, démographie, environnement, écologie et comportement; voir Figure) (Bell et al., 2019). Il est également important d’évaluer l’impact des individus introduits sur les autres espèces de l’écosystème, pour ne pas déséquilibrer complètement le réseau trophique et menacer d’autres populations de la communauté (Blanchet et al., 2008). Certains auteurs proposent d'élaborer une théorie générale de cette pratique, qui permettrait d'élucider plus clairement les effets du sauvetage génétique sur le** long terme** (Tallmon et al., 2004) dans la perspective de proposer des directives pour guider au mieux les opérations de réintroduction en biologie de la conservation.