Introduction

Charles Darwin, dans son livre “De l’origine des espèces”, définissait la sélection naturelle comme étant le moteur de la sélection des différentes variations chez les individus. En agissant comme un filtre biotique et abiotique, elle permet aux individus de mieux s’adapter à leur milieu. Ainsi les caractères délétères, c’est-à-dire n’apportant pas d’avantage sélectif à la descendance, ne seraient pas maintenus. Néanmoins, des caractères aberrants se maintiennent dans les populations. Nous pourrions citer par exemple les lourds bois des cervidés, ou encore des ornements fantaisistes comme le plumage très coloré de certains oiseaux. Bien qu’ils semblent en désaccord avec les présupposés de la sélection naturelle, ces traits augmenteraient la probabilité de reproduction. Une sélection complémentaire intervient en réalité : la sélection sexuelle. Elle fait intervenir deux grands processus dans le choix du partenaire, et ainsi différents types de caractères peuvent être sélectionnés. La compétition entre mâles (sélection intra-sexuelle) participe à la sélection d’attributs nécessaires lors de combats ou démonstrations de force. Dans le cadre du choix du mâle par les femelles (sélection inter-sexuelle), des caractères ornementaux ou des comportements exagérés semblent être pris en compte dans la préférence du partenaire. Ces signaux particuliers sont à l’origine d’une théorie selon laquelle ils interviendraient dans la sélection inter-sexuelle.

La théorie du handicap a été initialement suggérée par Amotz Zahavi en 1975 afin d’expliquer pourquoi les paonnes préfèrent les paons arborant de grandes et lourdes parures caudales, alors que celles-ci sont encombrantes pour ces mâles. Ainsi, cet ornithologue israélien considère que la capacité de survie des paons mâles, existante mais affaiblie par le fardeau de cette ornementation, est une démonstration fidèle de leur qualité génétique. De manière générale, l’expression de caractères handicapants peut donc être qualifiée de signal coûteux, révélant une forme d’honnêteté ^[1]. L’hypothèse du handicap pourrait ainsi expliquer l’avantage sélectif que peut avoir le maintien de caractères anatomiques, physiologiques et comportementaux qui semblent pourtant diminuer le fitness de l’individu.

La théorie de Zahavi a été largement discutée depuis son avènement. L’objectif de cette synthèse est donc de confronter les données de la littérature relatives au principe du handicap et de faire ressortir les divergences en mettant en évidence les faits qui vont à l’encontre et dans le sens de cette théorie.

I. Discussion autour du modèle théorique

La théorie du handicap stipule que chez certaines espèces, des individus développent des caractères coûteux, appelés signaux, qui fournissent des informations fiables sur la qualité génétique de l’émetteur à d'autres individus appelés récepteurs. De par leurs caractéristiques exagérées, ces signaux deviennent des handicaps. Ainsi, seuls les individus de parfaite constitution (i.e. bonne qualité génétique) peuvent survivre malgré ces traits. Dès lors, les individus de mauvaise constitution (i.e. moins bonne qualité génétique) ne peuvent tricher sur leur qualité en raison du coût trop élevé que leur imposerait ce handicap. Ce trait handicapant serait notamment maintenu car les femelles auraient une préférence pour des individus prouvant leur survie malgré le coût imposé. Le bénéfice pour les femelles serait indirect et profiterait à leur descendance avec un fitness qui en serait augmenté.

De manière générale, une remarque redondante des auteurs sceptiques face au principe du handicap est qu’Amotz Zahavi ne propose aucun modèle génétique de sa théorie pour expliquer l'évolution des préférences d'accouplement. Selon certains chercheurs, il n'apporte pas de preuves suffisamment convaincantes pour critiquer le modèle de Fisher sur les préférences d’accouplement et se base uniquement sur des observations sans en expliquer le principe de manière mathématique ^[2] (Miller, 1997).

Les détracteurs de la théorie avancent d’autres arguments pour dénoncer les idées fausses du principe du handicap. Notamment, les auteurs proclament que Zahavi se base sur des présupposés totalement faux, avec une logique qui ne se tient pas. D’une part, Davis et O’Donald ont estimé que dans un modèle répondant aux caractéristiques de la théorie de Zahavi, l’intensité de sélection nécessaire à ce processus serait bien trop élevée pour être réaliste dans la nature ^[2]. Zahavi n’est d’ailleurs pas non plus parfaitement clair sur la cible de la sélection : est-ce le patrimoine génétique, le caractère physique ou bien la préférence de la femelle (Miller, 1997) ?

D’autre part, la théorie se base sur le fait qu'un handicap affecte la survie du porteur. Survivre malgré ce désavantage est donc informatif pour les femelles de la qualité du partenaire. Or, plusieurs expérimentations ont montré que l’estimation du coût d’un handicap n’était pas simple dans tous les modèles. En effet, l’observation d’une fonction perturbée pourrait venir du coût du handicap lui-même sur celle-ci, mais aussi être en partie une réponse face au comportement des individus du sexe opposé, comme le montre une étude sur le comportement parental chez l'hirondelle rustique ^[3]. Rien n’est jamais parfaitement clair dans une expérimentation si on n’identifie pas tous les composants à prendre en compte dans l’analyse. De la même manière, il est difficile d’estimer l’intérêt d’un trait physique, puisque celui-ci peut avoir des fonctions multiples.

Lotem (1993) proposait quant à lui un modèle alternatif selon lequel le choix des femelles serait arbitraire et non pas dicté par leur préférence pour un individu montrant sa qualité via un handicap ^[4]. Il avançait également que la triche pouvait être possible dans le cadre de cette théorie. En effet, une différence d’âge des reproducteurs et donc une différence de vigueur pourraient entraîner entre eux une asymétrie des coûts imposés.

Selon d'autres auteurs, le principe du handicap suggère que les différences entre individus en matière de condition physique générale sont importantes, omniprésentes et hautement héritées (Miller, 1997). Mais à l’heure actuelle, l’hérédité de la constitution physique (i.e. caractères acquis) sur plusieurs générations n’est pas encore admise.

II. Confrontation des données de la littérature

Nous avons pu trouver un certain nombre d’articles et revues plus ou moins anciens relatifs au principe du handicap. Bien que cette théorie ait suscité des désaccords dans la communauté des évolutionnistes depuis sa mise en place, aucun véritable fait n’a permis jusqu'ici de certifier ou contester définitivement sa validité. À l’heure actuelle, seuls des états de l’art et des expériences ciblées sur des cas particuliers ont été publiés.

Peu après l’avènement de la théorie, John Maynard Smith a créé un modèle génétique simple de sélection sexuelle, qui semble fonctionner bien mieux si l’on ne tient pas compte de la notion de handicap en tant que paramètre ^[5]. Selon lui, des mâles possédant un quelconque handicap ne sont pas forcément favorisés en termes de sélection, de même que les femelles qui auront choisi ces mâles comme partenaires sexuels pour leur reproduction. Pourtant, si l’on se penche sur des exemples d’observations concrètes, il existe différents niveaux biologiques auxquels la théorie est applicable. Ainsi, l’évolution de caractères morphologiques, physiologiques et comportementaux serait en partie sous le joug du principe du handicap.

Chez l'araignée-loup par exemple, les mâles courtisent les femelles en crépitant sur les feuilles sèches avec leur abdomen. Et une étude a montré que la taille de l’abdomen des mâles conditionne la capacité de crépitement et de reproduction des individus ^[6]. Un mâle avec un petit abdomen crépitera et se déplacera plus facilement qu’un mâle avec un gros abdomen, mais devra dépenser une énergie bien plus importante ce qui amène à des taux de mortalité plus élevés. Ici, les auteurs considèrent donc le handicap d’un abdomen volumineux comme un signal honnête du fitness des mâles.

Deux autres études ont permis de démontrer que chez les levures ^[7] comme chez les coléoptères ^[8], la production et le maintien d'un niveau convenable de certaines hormones représentent des traits physiologiques coûteux et honnêtes intervenant dans l’attraction des partenaires. Ces faits témoigneraient d’une incidence du principe du handicap sur des caractères métaboliques. Dans ces modèles, les individus mâles dits de “moindre qualité” présentent un signal plus faible et plus coûteux que pour des individus de “bonne qualité” : autrement dit, les individus tricheurs ne peuvent pas rivaliser avec les individus honnêtes. Les mâles favorisés correspondent ainsi à ceux qui possèdent les fonctions immunes les plus développées pour supporter le coût de cette production d'hormone qui s’avère handicapante pour le système immunitaire.

De même, Moller et al (1994) a montré que la parure des queues chez l’hirondelle rustique mâle est coûteuse ^[9]. La diminution de sa longueur naturelle réduit la magnitude de son coût, augmentant ainsi les chances de survie du mâle. De plus, la longueur de la queue semble impacter la capacité de chasse des mâles : un mâle avec une longue queue verra sa capacité de chasse réduite. Une même altération du comportement de chasse a été observée chez une espèce proche, les hirondelles de rivage ^[3].

Ces exemples concrets révèlent donc l'existence de signaux coûteux et honnêtes dans plusieurs règnes du vivant, tout du moins détectés dans des conditions expérimentales contrôlées. De fait, il est possible que ces observations ne soient pas représentatives de ce qui se produit réellement dans la nature. Il est donc important de garder un œil critique sur les interprétations des différents auteurs, en considérant qu’il s’agit d’études réalisées pour la plupart en laboratoire. De plus, il existe d’autres cas pour lesquels il ne semble pas y avoir un réel “coût” de certains traits. L’article de Roulin et al (2015) apporte par exemple des données importantes concernant la corrélation entre le coût d'une coloration et le coût énergétique du handicap ^[10]. En effet, la couleur semble être plutôt corrélée génétiquement avec les conditions physiques des individus, mais n'impose pas forcément un coût à ces derniers.

III. État des lieux des enjeux

Il semble qu’il reste encore beaucoup à faire si l’on souhaite caractériser l’ensemble des processus qui participent à l’évolution. Parmi eux, le principe du handicap est une théorie qui semble être applicable à l’échelle individuelle, sans pour autant expliquer de manière claire et exhaustive tous les méandres des phénomènes de sélection. Il en ressort que cette théorie fonctionnerait à l’échelle du cas par cas, mais qu’il est difficile de décrire un processus généralisable à l’ensemble des individus. D’après Számadó (2011) ^{[11] [12]}, il ne faut pas se contenter uniquement du coût d’un signal étant donné qu’il peut ne pas être véritablement indicatif quant à l’utilité de celui-ci.

Il est également nécessaire que les scientifiques se mettent d'accord quant aux individus sur lesquels le handicap s'applique. En effet, dans une récente publication ^[1], Zahavi précise que les signaux sont véritablement handicapants pour les individus de basse qualité, alors que d'autres chercheurs pensent que c'est un handicap pour tous les individus qui émettent ce signal.

La confrontation des données de la littérature met ainsi en évidence l’indécision demeurante quant à l’existence ou non de caractères handicapants qui seraient sélectionnés au cours de l’évolution. De nombreuses recherches doivent encore être menées afin d’éclaircir les paramètres qui régissent cette théorie. En effet, chez certains individus le coût est bien corrélé à la possession d’un handicap, tandis que pour d’autres le caractère supposé handicapant est bien un indicateur de qualité mais pas forcément un coût.

L’ensemble des éléments de ce processus sélectif semble beaucoup plus complexe qu’un simple caractère handicapant qui donnerait des informations fiables sur la qualité des individus. Il faudrait prendre en compte plus de paramètres, notamment éthologiques, biologiques ou encore génétiques. À l’avenir, si le principe du handicap s’avère être la pièce manquante de la théorie darwinienne, cela permettrait de faire un pas important dans la caractérisation et la compréhension des phénomènes de sélection qui participent à l'évolution.

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Cette synthèse se base sur 12 références.

• [1] LA LOGIQUE DE LA SIGNALISATION ANALOGIQUE ET LA THÉORIE DE SÉLECTION DU SIGNAL
• [2] Sélection sexuelle pour un handicap : une analyse critique du modèle de Zahavi
• [3] Coût sur la recherche de nourriture de la longueur des queues ornementales : expérimentation chez les femelles d'hirondelles de rivage
• [4] Les ornements sexuels secondaires comme signaux : l'approche du handicap et trois problèmes potentiels.
• [5] La sélection sexuelle et le principe du handicap
• [6] Coûts énergétiques de la taille et signalisation sexuelle chez l'araignée-loup
• [7] Le coût du signalement sexuel chez les levures
• [8] Rôle de l’hormone juvénile dans la fonction immune et dans la production de phéromones : test du principe de handicap sur l’immunocompétence.
• [9] Coûts différentiels d’un caractère sexuel secondaire : un test expérimental du principe du handicap
• [10] Pléiotropie, principe de handicap et conditions-dépendance de la sélection sexuelle. Exemple de la coloration à base de mélanine.
• [11] Analyse critique sur la naissance et la chute du principe de handicap.
• [12] Le coût de l'honnêteté et les idées fausses du principe du handicap