L’extinction de masse survenue entre les ères du Mésozoïque (dernière période Crétacé) et du Cénozoïque (première période Paléogène) il y a 66 millions d’années (Ma), représente l’un des plus grands bouleversement écologique global dans l’histoire de la vie. En effet, elle a altéré tous les écosystèmes marins et terrestres, et près de 75% des espèces terrestres sont estimées éteintes. Cette crise biologique, nommée crise K-Pg, est marquée par l’extinction des dinosaures non-aviens et l'entrée dans une période qualifiée d’ « Âge des Mammifères » par les scientifiques. Différentes propositions de l’histoire évolutive de ce groupe ont alors fait l’objet d’une vive controverse, principalement liée à l’origine et la diversification des mammifères placentaires représentant la grande majorité des mammifères actuels. Ce débat s’articule autour des découvertes fossiles qui constituent des preuves physiques et des récentes données moléculaires proposant des estimations de datation par horloge moléculaire.
Une des théories communément admise est que l’émergence des Placentaires aurait été possible qu’après l’extinction des dinosaures non-aviens après la crise K-Pg. Les niches écologiques occupées par ces derniers auraient été rendues disponibles pour le développement des mammifères. Cette opportunité de nouvelles ressources aurait alors permis une radiation adaptative (évolution rapide à partir d'un ancêtre commun), amenant à une grande diversité d'ordres et d’espèces caractérisées par une forte disparité écologique et morphologique.
Cependant, plusieurs études avancent que les Placentaires étaient déjà bien présents avant cette crise et qu’une origine et une première diversification (inter-ordinale) auraient eu lieu au Crétacé. Ceci serait lié aux nombreux changements abiotiques majeurs ainsi qu’à l’émergence des Angiospermes (125-80Ma). Les placentaires auraient ensuite effectués une diversification (intra-ordinale) plus importante au Paléogène suite à la libération des niches écologiques et aux optimums thermiques du Cénozoïque d’une part et aux optimums climatiques de l’Eocène d’autre part.
Ainsi, résoudre la question de l’origine et de la diversification des mammifères placentaires apparaît comme crucial dans la compréhension des conséquences de l’extinction de masse K-Pg ainsi que dans l’évolution du biote moderne.
Trois grands modèles d’évolution des Placentaires par rapport à la frontière K-Pg ont alors été proposés par Archibald & Deutschman, 2001.
Selon le modèle explosif, l’origine des Placentaires serait très proche de la frontière K-Pg et serait suivie d’une importante radiation évolutive inter et intra-ordinale. Ainsi, seules très peu de lignées ancestrales d’Eutherien auraient survécu à l’extinction de masse. Ces derniers étaient présents avant la crise mais de façon très discrète tant en densité qu’en diversité Alroy & Waldell,1999. Selon plusieurs auteurs (Archibalt & Deutschman, 2001,Wible et al, 2007,O’leary et al, 2013) certaines lignées de placentaires pourraient également prendre leur origine juste avant la crise, mais leur diversification ne se serait produite qu’une fois les dinosaures non-avien éteints. En outre, ils auraient subi une forte extinction à la frontière K-Pg.
Ce modèle est principalement soutenu par le registre fossile. En effet, une très forte augmentation de taxons fossiles identifiés comme placentaires a été observé seulement à partir du Paléogène (Alroy et al, 1999, Wible et al, 2007, Haliday et al, 2015). Le faible registre fossile antérieur, pourrait alors être qualifié d’incomplet (Archibalt & Deutschman, 2001), notamment du fait d’une hausse de la probabilité de destruction. Cependant, l'absence de différence significative de la complétude aux alentours de la frontière K-Pg atteste que l’absence de fossile de Placentaire n'est pas liée à un faible registre fossile (Davies et al., 2017)). Ainsi, les fossiles découverts autour de la frontière K-Pg sont de même qualité et aussi complets que ceux datés du Crétacé.
De nombreuses découvertes fossiles au cours des dernières années ont également participé au débat. L’enjeu de leur identification est important car ils représentent une preuve physique indéniable de la présence de taxon dans une période donnée. Leur datation et leur attribution aux taxons existants furent controversés, à l’exemple de Protungulatum donnae, anciennement reconnu comme étant l’espèce la plus ancienne de Placentaire et finalement résolu comme Eutherien (Haliday et al, 2015). A l’heure actuelle, les fossiles de Placentaire résolus sans ambiguïté apparaissent dans le registre fossile seulement après la frontière K-Pg (Haliday et al., 2015 ), et non dans le Crétacé.
Une analyse de données moléculaires intégrant des données morphologiques fossiles (O'Leary et al., 2013), conclue également sur un modèle explosif, avec une apparition des premiers ordres 200 000 ans après la crise. Cependant d'après dos Reis et al., 2014, cette étude présente une erreur méthodologique importante dans l'utilisation de la calibration fossile. Le plus vieux fossile daté à 64,85Ma étant utilisé comme âge d’origine d’un clade et non pas comme frontière minimale.
Plusieurs critiques de ce modèle ont été faites par les analyses moléculaires, principalement liées au fait qu’il impliquerait une très forte augmentation du taux d’évolution, entre 10 à 20 fois pour les données morphologiques et au moins de 5 fois pour les données moléculaires (Beck et al, 2014). Springer et al. (2017) montrent également qu’une diversification inter-ordinale au Paléogène ferait remonter la datation de plusieurs noeuds après le fossile qui les compose (lignée zombie). Ce qui indiquerait une mauvaise identification ou datation du registre fossile.
Ce modèle suggère que les clades majeurs des Placentaires prendraient leur origine et auraient subi une diversification inter et intra-ordinale bien avant la frontière K-Pg. Il est principalement soutenu par les premières données moléculaires, basées sur le principe d’horloge moléculaire (taux de substitution génétique constant). Celles-ci estiment des temps de divergence des clades bien avant dans le Crétacé, parfois en doublant les estimations fossiles (jusqu’à 129Ma pour Kumar & Hedges, 1998).
En 2007, (Bininda-Emonds et al.) concluent que les 4 principaux super-ordres des Placentaires (Afrotheriens, Euarchontoglires, Laurasiatheriens et Xenarthres) étaient déjà présents à 93Ma et l’ensemble des ordres actuels à 75Ma. Cette étude s’appuie sur l’importance de la Révolution Terrestre Crétacé (125-80Ma), qui a vu l’émergence et la montée des Angiospermes ainsi que des modifications abiotiques majeures des écosystèmes. Cet événement aurait augmenté la diversité écologique et permis une importante diversification des mammifères. L’extinction des dinosaures non-avien pourrait alors n’avoir eu qu’un faible effet sur la diversification des Placentaires (Bininda-Edmonds et al., 2007). L’augmentation du nombre de fossiles de Placentaires à proximité de 45Ma serait ensuite le résultat d’une forte diversification liée aux optimums thermiques et climatiques du Paléogène (55-50Ma). Ces événements auraient conduit aux placentaires modernes.
De plus, la division du Gondwana entre 105 et 95Ma aurait pu mener à une origine biogéographique de la séparation entre Xenarthres et Afrothériens (Eizirik et al., 2001), ce qui est supporté par des événements de vicariance. L’absence de Placentaires fossiles avant la crise K-Pg serait alors liée à un manque de recherches dans les pays d’Amérique du Sud et d’Afrique.
Aujourd’hui ce modèle est très critiqué car il impliquerait de nombreuses et longues lignées fantômes : lignées sans représentant fossile sur une longue période.
Ce dernier modèle représente un intermédiaire entre les deux précédents. Il suggère une origine des principaux ordres au Crétacé et une diversification intra-ordinale majeure après la crise K-Pg. Ainsi les Placentaires auraient émergé avant la première occurrence fossile pour la majorité des clades mais se seraient peu diversifiés avant la crise K-Pg.
Ce modèle est souvent non rejetable pour de nombreuses études basées sur des données morphologiques fossiles (Archibalt & Deutschman, 2001). De plus, malgré une bonne qualité du registre fossile autour de la crise (Davies et al., 2017), on ne peut pas affirmer qu’il soit complet. Des fossiles placentaires du Crétacé pourraient alors ne pas avoir été découverts comme le stipule la théorie du “Jardin d’Eden” (Hunter & Janis, 2006).
Actuellement, ce modèle est principalement soutenu par les méthodes moléculaires les plus récentes (Meredith et al, 2011, dos Reis et al, 2012, Springer et al, 2017). En effet, celles-ci utilisent le principe d’horloge moléculaire dit “relâché” où les taux d’évolution peuvent s’ajuster en fonction des longueurs de branches estimées. Ainsi les périodes de radiations adaptatives peuvent être prises en compte et les estimations de datations tendent à être de plus en plus récentes. De plus, la pertinence de ces analyses est renforcée par la possibilité d'intégrer des informations du registre fossile pour calibrer les arbres phylogénétiques estimés. (dos Reis et al., 2012 et 2013) montrent d’ailleurs l’importance de cette calibration fossile qui tend à réconcilier les données morphologiques et moléculaires.
Ainsi d’après Meredith et al, 2011, la Révolution Terrestre du Crétacé aurait permis l’émergence des principaux ordres avec l’apparition de nouveaux écosystèmes autour de 90Ma. Cependant les Placentaires survivants à la crise (dont le nombre de lignées est débattu) n’auraient pu effectuer de radiation intra-ordinale que plus tardivement. La crise K-Pg, avec l’extinction des dinosaures non-aviens, auraient alors augmenté la disponibilité de ces niches écologiques. En effet, c’est seulement dans un intervalle de 20Ma après la crise que cette diversification se serait effectuée (dos Reis et al, 2012) ce qui corrobore avec les données fossiles. De plus Springer et al, 2017 indiquent alors des augmentations des taux d’apparition de 1910% pour les familles, 1265% pour les genres et 1619% pour les espèces entre le Maastrichtien (Crétacé supérieur) et le Danien (Paléocène inférieur). Il s’agit des plus importantes hausses concernant l’histoire de l’ensemble de ces taxons.
L’histoire évolutive des mammifères placentaires par rapport à la crise Crétacé-Paléogène fait encore l’objet de débat autour des trois modèles d’évolution (modèle explosif, modèle court fusible et modèle long fusible). Les principales divergences entre les estimations sont liées aux données considérées : moléculaires ou paléontologiques. Toutefois, les études plus récentes tendent de plus en plus à faire converger les datations et les estimations de diversification vers un modèle long fusible. Ceci est le résultat de l’application de nouvelles méthodes statistiques (Bayésienne et Maximum de Vraisemblance), ainsi qu’au développement de méthodes d’horloges moléculaires “relâchées” permettant d’intégrer les calibrations fossiles aux arbres phylogénétiques. Cependant, la découverte d’un fossile reconnu sans ambiguïté comme Placentaire dans le Crétacé semblerait être la seule manière d’établir un réel consensus.
Ainsi l’extinction des dinosaures non-aviens à elle seule, comme il est communément admis, ne permettrait pas d’expliquer entièrement l’évolution des Placentaires qui seraient présents également avant la crise K-Pg. En effet, de nombreux autres paramètres écologiques mais aussi biogéographiques, sembleraient être importants à prendre en compte et témoigneraient d’une diversification des ordres dans le Crétacé.
Aujourd’hui, les nouveaux résultats phylogénétiques sur les mammifères proviennent davantage d'études s'intéressant à reconstruire les traits d’histoires de vie ancestraux. Ainsi,selon Grossnickle & Polly, 2013, avant la frontière K-Pg, les placentaires étaient principalement composés de petits organismes, terrestres à arboricoles, insectivores avec peu de disparité écologique. Plus récemment l’hypothèse d’une origine nocturne des mammifères actuels a été proposée, où seuls les organismes nocturnes auraient survécus à l’extinction de masse (Maori et al, 2017, Wu et al, 2017).